Quatre ans après la mort de Shogo Makishima et la disparition de Shinya Kogami, le gouvernement japonais commence à exporter la technologie du "Système Sibylle" vers d'autres pays, la déployant dans le monde entier. Un état au milieu d'une guerre civile, SEAUn (the South East Asia Union, prononcé "Shian»), apporte le système Sibylle comme une expérience, et la ville côtière de Shambala Float atteint une paix et une sécurité temporaire. C’est alors que des terroristes de SEAUn apparaissent au Japon, se glissant à travers le système Sibylle et l'attaquant de l'intérieur, menant Akane Tsunemori et son équipe à Shambala Float (basé au Cambodge) pour enquêter.

Après l'incident survenu en 2116 dans l'Union de l'Asie du Sud-Est (SEAUn), Shinya Kogami reprend son voyage vagabond. Dans un petit pays d'Asie du Sud, Kogami sauve un bus de réfugiés attaqués par les forces armées de guérilla. Parmi les réfugiés se trouve une jeune femme du nom de Tenzin, qui supplie Kogami de lui apprendre à se venger de l'ennemi. Que voient la jeune fille qui veut se venger et l'homme qui a exigé la vengeance lorsqu'ils contemplent le bord d'un monde d'où il n'y a pas d'échappatoire ?

C'est l'été à Okinawa, en 2112, et Teppei Sugo est un pilote participant aux opérations militaires de la 15ème force opérationnelle interarmées des Forces de défense nationales. Trois mois plus tard, des drones armés sans pilote attaquent Tokyo et le ministère de la Défense. Pour enquêter sur l'affaire, Tomomi Masaoka, responsable de la division 1 du Département des enquêtes criminelles, se rend à la base militaire de la Défense nationale et, avec l'aide de l'inspecteur Ayonagi et Sugo, découvre la vérité derrière cette affaire.

Hiver 2117, un véhicule en fuite s’écrase contre l’édifice du Bureau de la sécurité publique. Le chauffeur est identifié comme étant Izumi Yasaka, un conseiller psychologique de Sanctuary, un centre d’isolement criminel latent situé dans la préfecture d’Aomori. Mais juste avant son interrogatoire, l’enquêteur Mika Shimotsuki et l’inspecteur Nobuchika Ginoza sont chargés d’escorter rapidement Yasaka à Aomori…

Janvier 2118. Alors qu'elle assiste à une réunion en tant qu'inspectrice en chef du Bureau de la Sécurité Publique, Akane Tsunemori reçoit un rapport faisant état d'un incident survenu sur un navire étranger. Derrière ce fait se cachent les "Peace Breakers", un groupe qui s'attaque aux recherches du Dr Stronskaya, connues sous le nom de "Document Stronskaya". Réunie à nouveau avec Shin’ya Kôgami, un ancien membre du Bureau, Akane est confrontée à une affaire d'une ampleur inattendue. Si la vérité éclate au grand jour, elle risque d'ébranler le gouvernement japonais et le Système Sibyl.

Ce film d'animation va conclure les événements de la troisième saison sur le cas des "Foxes" poursuivis par l'Unité 1, le mystère du Bifrost ainsi que la bataille opposant Arata à Kei. A noter que le début du film sera une compilation de la troisième saison.

L’histoire prend place dans la capitale Japonaise, Tokyo, un an après les évènements de la série animée Blood-C. Kisaragi Saya est une jeune lycéenne, vivant avec son père adoptif dans un temple shintô. De nature maladroite, tête en l’air, naïve mais cependant très serviable, elle ne peut s’empêcher de faire le bien autour d’elle. Les apparences sont parfois trompeuses. En effet, derrière son regard d’ange, Saya est l’une des vampires les plus dangereuses de son espèce, œuvrant pour le gouvernement dans le but d’éradiquer toutes menaces surnaturelles.